3.sezon, Dexter Morgan'ın (Michael C. Hall) yaşadığı yeni bir dönemi ele alır. Dexter, 2. sezonun sonunda Miami Metro Polis Departmanı için çalışmaya başlamıştır ve seri katil kimliğini saklama konusundaki zorlukları artmıştır. 3. sezonun ana hikayesi, Dexter'ın aynı zamanda bir halkla ilişkiler uzmanı olan Rita Morgan'la (Julie Benz) nişanlandığı bir dönemde geçer.
Ana hikaye, Miami'ye gelen ve seri katil olarak faaliyet gösteren bir rakip olan Miguel Prado (Jimmy Smits) ile başlar. Miguel, polis teşkilatının yıldız bir savcısıdır ve Dexter'ın dostu olarak tanıtılır. Ancak Miguel, kendi cinayetlerini işlemeye başlar ve Dexter'ı öğrencisi olarak kabul eder. Miguel, Dexter'a nasıl daha verimli bir seri katil olabileceğini öğretmeye başlar. Bu ilişki, Dexter'ın etik değerleri ve kontrolü hakkında derin düşünmesine neden olur.
Ayrıca, 3. sezon boyunca Dexter ve Rita'nın ilişkisi karmaşıklaşır. Rita, hamile olduğunu açıklar ve bebeklerini düşünmeye başlar. Dexter, ailesini tehlikede bırakma korkusuyla kendi iç dünyasındaki sırları korumak arasında sıkışır. İkinci bir önemli konu, Dexter'ın kız kardeşi Debra Morgan'ın (Jennifer Carpenter) romantik ilişkisi ve kariyeri etrafında döner.
Sezonun sonlarına doğru, Dexter ve Miguel arasındaki ilişki kötüleşir ve Dexter, onun tehlikeli olabileceğini fark eder. Miguel, Dexter'ın kendi kontrolden çıkmasını önlemek ve suçlarını gizlemek için bir tehdit haline gelir. Dexter, bir dizi karmaşık olayın ardından Miguel'i öldürmek zorunda kalır.
3.sezonun sonunda, Dexter ve Rita'nın evlenmeleri planlanırken, Dexter'ın iç dünyası ve etik değerleri hala karmaşıktır. Rita'nın hamileliğiyle ilgili yeni sorumluluklar ve Dexter'ın düşmanları, hikayenin gelecekte nasıl gelişeceğine dair önemli soruları gündeme getirir.
Dexter dizisi, karmaşık karakter gelişimi, etik sorular ve psikolojik gerilimle dolu bir hikaye sunar ve 3. sezon bu temaları derinlemesine ele alır.